L'opéra s'ouvre dans la forêt près du repaire du dragon Fafner. Siegfried, le fils de Siegmund et Sieglinde, a été élevé par le nain Mime, qui envisage de l'utiliser pour tuer Fafner et s'emparer de l'anneau. Siegfried forge une nouvelle épée, Nothung, et part à la recherche du dragon.
Après un voyage long et difficile, Siegfried atteint le repaire de Fafner. Il trompe le dragon pour qu'il révèle son point faible, puis le tue. En buvant le sang de Fafner, il acquiert la capacité de comprendre le langage des oiseaux. Les oiseaux lui parlent de la Valkyrie Brünnhilde, qui dort sur un rocher entouré de feu.
Siegfried se rend au sommet de la montagne et réveille Brünnhilde avec un baiser. Les deux tombent amoureux et Siegfried jure de la protéger. Mais leur bonheur est de courte durée. Le méchant dieu Alberich, qui a créé l'anneau, surveille Siegfried et Brünnhilde. Il envisage d'utiliser Siegfried pour se venger des dieux.
Alberich se déguise en pèlerin et rencontre Siegfried. Il dit à Siegfried que Brünnhilde lui est infidèle et qu'elle envisage de le trahir. Siegfried a le cœur brisé et quitte Brünnhilde. Alberich apparaît alors à Brünnhilde et lui dit que Siegfried va la tuer. Brünnhilde est dévastée et s'endort désespérée.
Siegfried retourne voir Mime, qui lui apprend qu'il a empoisonné la boisson de Brünnhilde. Siegfried est horrifié et se précipite vers le rocher de Brünnhilde. Il la trouve endormie et boit lui-même la boisson empoisonnée. Brünnhilde se réveille et trouve Siegfried mourant. Elle est accablée par le chagrin et meurt le cœur brisé.
Les dieux se rassemblent au Valhalla, la demeure des dieux. Ils regardent le feu du bûcher funéraire de Brünnhilde consumer Walhalla. Le monde est détruit et les dieux sont impuissants.